На месте современного Санкт-Пёльтена существовало римское поселение Aelium Cetium, связанное с дорогами провинции Норик. После позднеантичного упадка значение территории поддерживалось церковными институтами и поселением у важного пути через долину Трайзена. В VIII веке здесь укрепился монастырь Святого Ипполита, от имени которого произошло современное название. В Средние века рынок развивался вокруг церковного центра и оборонительных улиц. В XVII и XVIII веках город пережил барочную перестройку: появились представительные площади, соборный ансамбль и здания духовной администрации. Индустриализация XIX века усилила значение железной дороги и связала город с Веной, Линцем и региональными рынками. После распада монархии Санкт-Пёльтен сохранил административную роль, а в 1986 году был выбран столицей Нижней Австрии вместо Вены. С конца XX века новый правительственный квартал на юге расширил городское ядро современной архитектурой, театром и музеями. Сегодня исторические слои здесь читаются последовательно: римская планировка, церковный город, железнодорожный центр и современная столица земли.