Остров на Эрне имел стратегическое значение задолго до появления современного города: водные пути связывали поселения, островные укрепления и монастырские центры Ферманы. В позднем Средневековье регион контролировал гаэльский род Магуайров. Около 1439 года Хью Магуайр построил Эннискилленский замок, защищавший узкий проход между Верхним и Нижним Лох-Эрном. Во время борьбы за Ольстер крепость неоднократно переходила из рук в руки, а в XVII веке стала английским гарнизоном. После плантаций и формирования нового административного порядка поселение развивалось как рынок и военный пункт. В конце XVII столетия возникли местные части, из которых выросла традиция полков Inniskilling. Казарменное использование продолжалось столетиями и заметно сформировало облик замка. В XIX веке торговля, дороги и железная дорога усилили роль города как центра графства, хотя пассажирское железнодорожное сообщение позднее исчезло. Раздел Ирландии закрепил Эннискиллен в Северной Ирландии и сделал соседнюю государственную границу частью повседневной географии. Сегодня музейный комплекс рассказывает историю не только армии, но и королевства Лох-Эрн, кранногов, каменной скульптуры и жизни местных общин.