Holy Island был заселён в неолите и бронзовом веке, о чём напоминают Tŷ Mawr hut circles и другие памятники вокруг Holyhead Mountain. В позднеримский период у гавани построили укрепление Caer Gybi, вероятно связанное с охраной морских подходов. В VI веке святой Киби основал религиозную общину внутри старых стен; нынешняя церковь хранит более поздние средневековые элементы. Викингские нападения и конфликты Средневековья неоднократно затрагивали поселение. Морское положение постепенно сделало его отправной точкой для переходов в Ирландию. В XIX веке паровые суда, железная дорога и государственная гавань радикально расширили город. Волнолом строили с 1846 по 1873 год, используя камень местного карьера и труд примерно 1300 рабочих. Станция и порт обеспечили сквозное сообщение London-Dublin, а гостиницы и склады окружили терминал. Морская опасность оставалась частью жизни: памятник капитану John Macgregor Skinner напоминает о благотворителе города, погибшем за бортом в 1832 году. В XX веке автомобильные паромы и A55 изменили транспорт, но железнодорожная связь сохранилась. В 2006 году Celtic Gateway Bridge улучшил пешеходную связь центра со станцией и паромом. Бывший карьер превратился в country park, объединив промышленное наследие и охрану природы.