Археология Сен-Дени фиксирует заселение территории задолго до Средневековья. Христианское святилище выросло вокруг предполагаемой могилы мученика Дионисия, первого епископа Парижа, умершего около 250 года. Король Дагоберт I был похоронен здесь в 639 году, после чего аббатство укрепило связь с монархией. При аббате Сугере в XII веке перестройка хора, нервюрные своды и большие витражи создали архитектурный язык ранней готики. Аббатская церковь стала некрополем французских правителей, хранила регалии и поддерживала ярмарку Ланди. Во время Революции монастырь закрыли, могилы разграбили, останки монархов переместили; в XIX веке храм и надгробия реставрировали. Канал Сен-Дени, открытый в 1821 году, и железные дороги ускорили индустриализацию. На равнине появились металлургические, химические, газовые и машиностроительные предприятия, а город принял рабочих из регионов Франции и последующих волн миграции. Деиндустриализация второй половины XX века оставила большие территории для переустройства. Stade de France, открытый к чемпионату мира 1998 года, стал якорем новой Plaine. В 1966 году базилика получила статус кафедрального собора. В 2025 году Сен-Дени и Пьерфит-сюр-Сен образовали новую коммуну, сохранив два исторических центра.