Ингольштадт впервые упоминается в VIII веке, а городские права получил в XIII столетии. Его положение на Дунае и торговых путях усилило значение, а в 1392 году он стал резиденцией баварских герцогов линии Бавария-Ингольштадт. В 1472 году Людвиг IX основал университет - первый в Баварии; позже он переехал в Ландсхут и Мюнхен, но интеллектуальный след остался. Строительство Нового замка началось в 1417-1418 годах и в основном завершилось около 1500 года. В XVI веке город усиливал укрепления, закрепляя роль важной дунайской крепости. В эпоху Наполеоновских войн Ингольштадт потерял военную роль, однако гарнизон и фортификации продолжали влиять на планировку. В XX веке решающим работодателем стала Audi, вернувшаяся сюда после войны. Промышленный рост заметно расширил жилые районы и транспортную сеть. Современный город развивает университет и высокотехнологичное производство, сохраняя старые ворота и вал как напоминание о прежней оборонительной функции.