История Демир-Капии неотделима от узкого прохода Вардара, который связывал внутренние районы Балкан с южными дорогами. В античности поселение у крепости упоминалось как Стаена - название связывают с ущельем и его тесным проходом. В средневековый период на стратегическом месте существовал Прошек, которым владели феодальные правители, в том числе Добромир Стрез; крепость контролировала движение по долине. После османского завоевания население переместилось к тёплым источникам в новое поселение Баня. Позднее закрепилось турецкое название Демир-Капы, то есть «Железные ворота», от которого произошло современное имя города. Пограничное положение приносило не только торговлю: долина неоднократно становилась местом военных походов, смены властей и разорения. После ухода Османской империи в 1912-1913 годах регион пережил новые административные перемены, но железная дорога и дороги постепенно вернули ему транзитное значение. В XX веке виноградарство стало важной хозяйственной основой, а рядом с традиционными хозяйствами возникли современные винодельни. Создание Попова-Кула и музея вина превратило местное производство в туристический сюжет. Сегодня археологические руины, старый водяной объект, ущелье и виноградники читаются как разные слои одной долины, а не как изолированные достопримечательности.