Vernier упоминается в средневековых документах и долго оставался сельским поселением на путях вокруг Женевы. Земли переходили между савойскими, женевскими и французскими юрисдикциями; после наполеоновского периода коммуна была присоединена к кантону Женева в 1816 году вместе с другими территориями, обеспечившими связь города с Швейцарией. До XX века здесь преобладали виноградники, поля и деревенские усадьбы. Железная дорога, близость аэропорта и промышленные предприятия радикально изменили ландшафт. После Второй мировой войны население росло особенно быстро. Комплекс Le Lignon строили в 1963-1971 годах по проекту Жоржа Аддора и партнёров, создавая жильё, школы и услуги для тысяч жителей в единой композиции. Затем развивались Les Avanchets и другие кварталы. Деиндустриализация освободила участки для Quartier de l’Étang, где жильё, гостиницы и офисы формируют новую плотную среду. Современный Верние - один из самых населённых и культурно разнообразных городов кантона, сохраняющий деревенское ядро рядом с инфраструктурой международной агломерации.