Окрестности были заселены с каменного века, а поселение под замковым холмом, вероятно, складывалось уже в XI-XII веках. Первая письменная запись о Spišské Podhradie датируется 1249 годом; в XIII столетии немецкие переселенцы и торговцы помогли ему стать самостоятельным городком. В 1271 году король Стефан V подтвердил городские привилегии, а в 1412 году город вошёл в польский залог вместе с другими спишскими городами. Польский залог закончился в 1772 году; с 1778 по 1876 год город входил в Провинцию шестнадцати спишских городов. Ремесла и торговля определяли жизнь города: в XVII веке существовали многочисленные цехи, а еженедельный рынок продолжался до XX века. В XIX столетии здесь работали кирпичный завод, мельница и лесопилка; железнодорожное соединение появилось в 1894 году. В 1948 году Spišská Kapitula стала частью города, а в 1950 году получила статус городской памятниковой резервации. В декабре 1993 года исторический город, Капитула, Спишский град и церковь в Žehra вошли в объект Всемирного наследия UNESCO, превратив город в важную точку культурных маршрутов по Spiš.