Положение у Канмонского пролива сделало Симоносеки важной переправой и портом задолго до появления современного города. В 1185 году в водах Дану-но-ура произошло решающее сражение между кланами Тайра и Минамото, завершившее войну Гэмпэй; память о нём связана с Акама-дзингу. В средние века пролив обслуживал торговлю и морские пути между Хонсю и Кюсю, а Тёфу стал центром владений Мори в Нагато. В XIX веке Симоносеки пережил обстрелы западных держав, движение Сонно-дзёи и последующую модернизацию порта. В 1895 году здесь подписали Симоносекский договор между Японией и Китаем, закрепивший международное значение места. Железная дорога, мосты и тоннели связали город с Кюсю, но морской переход по-прежнему остаётся частью повседневной географии. После объединения административных районов муниципалитет включил длинное северное побережье, сельские города и острова, поэтому его исторические слои распределены на большой территории. Рыболовство и переработка фугу, тунца и других морепродуктов поддержали экономику, а Карато стал туристической витриной порта. В XX веке появились аквариум, башня Кайкё-Юмэ и новые набережные, не отменившие значение храмов и бывших самурайских резиденций. Сегодня Симоносеки сочетает древнее морское сражение, дипломатическую историю, живой рынок и ежедневную связь двух островов.